伊普斯维奇从业余队晋升成为联赛队伍一共用了58年的时间。在赢得南部联盟冠军之后，他们成为了职业球队，第二个赛季名列第三。俱乐部倪称：蓝色城镇

　　阿尔夫·拉姆齐是率领球队开创辉煌的先驱，1955年，他出任伊普斯维奇队主教练，一年后，伊普斯维奇队一举夺得丙级联赛冠军，不久以后便升入甲级。

　　但那并不代表伊普斯维奇队的真正实力，1961到1962赛季，他们夺得了甲级联赛的桂冠，凭此闯入了第二年的欧洲冠军杯。1963到1964赛季，拉姆齐离开了伊普斯维奇队转而执教英格兰队，于是伊普斯维奇队重新返回了乙级行列。

   　在2000-2001赛季，他们再次升至英超行列，但是他们却给所有球迷们一个震惊，在整个联赛中，他们表现几位出色，若不是最后时刻差强人意，他们很有可能获得参加欧洲冠军杯的资格。但是仍就获得了参加联盟杯的席位。这对于一只升班马来说，已经是奇迹了。在年度最后评选中，他们的主教练伯利击败众多强手，获得联赛最佳教练称号。可能是在上赛季的成功所迷惑，伊普斯维奇在2001-2002赛季中明显不在状态，首席射手斯图尔特难觅昔日风采，最终他们不得不接受降级的惩罚，这也是2001-2002赛季退步最大的球队。

　　自此，伊普斯维奇一直在次级联赛英冠比赛，直至2018–19年度，伊普斯维奇在英冠排第廿四位，宣告保级失败，来季降级至英甲比赛，并结束了连续十七年在英冠比赛的生涯。